Weitgehend liegen die Anfänge im Dunkeln. Speziell vor 1600. Als Erfinder wird oft der Jesuitenpater Athanasius Kircher (1601 - 1680) genannt. Nachweislich als erster deutscher Drehorgelbauer wird Johann Daniel Silbermann (1717 bis 1766) erwähnt.
Im ersten Drittel des 18. Jahrhunderts baute man bereits in Mirecourt in den Vogesen so genannte Vogelorgeln (Serinetten). Durch das Vorspiel sollte Vögeln "geschmackvoller Gesang" beigebracht werden, um das "vewöhnte Ort gehobener Kreise" zu erfreuen.
In England und Frankreich wurden im selben Jahrhundert bis in die Anfänge des 19. Jahrhunderts kleine Walzenorgeln für Kirche und Salon gebaut. Im ausgehenden 19. und beginnenden 20. Jahrhunderts dann gehörte die Drehorgel vor allem in größeren Städten zum Straßenbild.
Sie diente zum Broterwerb für Kriegsinvaliden, als Begleitinstrument für Moritatensänger und Gaukler und als Attraktion auf Jahrmärkten. Aber auch als Musikmaschinen als Ersatz einer richtigen Kapelle wurden Drehorgeln im Tanzsaal, im Zirkus und im Varieté eingesetzt.
Unter anderen Namen, wie Ariston, Herophon oder Phoenix, hielt ab etwa 1880 der Leierkasten Einzug in bürgerliche Wohnzimmer.
Drehorgeln wurden in Deutschland vor allem in Berlin und Waldkirch gebaut. Für Berlin sind etwa die Firmen der verzweigten Familie Bacigalupo oder die Firma Holl zu nennen, für Waldkirch die Firmen der Familie Brunder oder die Firma Ruth & Sohn.
Mit Plattenspieler und Rundfunk schien das Ende der Drehorgel besiegelt. Weit gefehlt. Im Zuge nostalgischer Bedürfnisse im letzten Drittel des 20. Jahrhunderts wird die Drehorgel neu entdeckt. Seither werden sie wieder gebaut.
Einige davon, wie etwa Orgeln von Carl Frei aus Waldkrich oder Franz Oehrlien aus Mainz oder frühe, noch konventionell konstruierte Instrumente der Firma Hofbauer aus Göttingen sind bei Sammlern sehr gefragt.